Trong thế giới của Akuma no Hanayome, tồn tại hai thế giới song song: thế giới của con người và thế giới của Akuma - nơi cư ngụ của các linh hồn tà ác. Câu chuyện bắt đầu khi một cô gái trẻ tên Sora, một học sinh trung học bình thường, vô tình bị cuốn vào thế giới Akuma khi hành động của cô làm nổi giận một Akuma mạnh mẽ. Sora bị bắt cóc và đưa đến lãnh địa của Deimos - một Akuma đứng đầu thế giới dưới lòng đất. Deimos đã quyết định biến Sora thành Akuma no Hanayome - cô dâu của Akuma, để trở thành vật hy sinh trong một nghi lễ đen tối nhằm đánh thức sức mạnh hủy diệt. Trong lúc đó, một người hùng bí ẩn xuất hiện - Yukimura, một học sinh mới chuyển đến trường của Sora và vô tình phát hiện ra bí mật của thế giới Akuma. Hành trình giải cứu Sora của Yukimura bắt đầu, anh phải đối mặt với những thử thách đầy nguy hiểm, đồng thời khám phá ẩn sâu về quá khứ và mối liên kết giữa thế giới con người và thế giới Akuma. Họ đồng lòng chiến đấu để ngăn chặn âm mưu hủy diệt thế giới. Mối tình giữa Sora và Yukimura cũng dần phát triển, vượt lên trên mọi điều kiện và loài. Những trận đánh gay cấn, những bí ẩn của thế giới Akuma và sự hy sinh không ngừng, tất cả tạo nên một bức tranh hấp dẫn về hành trình chiến đấu với sự đen tối để bảo vệ niềm tin và tình yêu.